El cambio climático y la biología funcional de los organismos. Francisco Bozinovic
de las especies de animales terrestres, y porque su bioquímica y fisiología dependen directamente de la temperatura del ambiente (Pörtner, 2002; Sunday y cols., 2011; Saxon y cols., 2018). Una serie de estudios experimentales comparativos han mostrado que los ectotermos responden a la variabilidad térmica mediante aclimatación térmica, afectando la adecuación biológica actual y futura (Terblanche y cols., 2010; Bozinovic y cols., 2013; Colinet y cols., 2015; Bozinovic y cols., 2016b). Se han descrito modificaciones en la resistencia al calor (Bozinovic y cols., 2011a), límites térmicos (Chidawanyika y cols., 2017), ajustes morfológicos (Bitner-Mathé y Klaczko, 1999; Arrighi y cols., 2013) y de historia de vida (Estay y cols., 2011; Clavijo-Baquet y cols., 2014).
La vulnerabilidad de los organismos a las variaciones climáticas dependerá de la exposición y sensibilidad al cambio ambiental, de su resiliencia a perturbaciones y de su capacidad para adaptarse al cambio (Huey y cols., 2012). Esta vulnerabilidad, puede estudiarse a través de las curvas de desempeño térmico (Figura 1.1A), una función que describe la dependencia térmica del desempeño de un organismo (e.g. tasa metabólica, tasa de crecimiento, fecundidad, locomoción, actividad enzimática), y muestra como un cambio en la temperatura corporal (que en un animal ectotermo corresponde a la temperatura del ambiente) influencia la fisiología y/o la adecuación biológica de ectotermos (Huey y Kingsolver, 1993; Bozinovic y cols., 2011a; Huey y cols., 2012). Altas y bajas temperaturas reducen el desempeño, pudiendo alcanzar valores mínimos en los límites térmicos críticos máximos y mínimos (CTmax y CTmin, respectivamente). Dentro de los límites térmicos críticos, el desempeño alcanza el máximo (Dmax) en una región térmica óptima (To), luego el desempeño decae abruptamente a altas temperaturas.
Una manera de comprender este fenómeno es a través del análisis de la llamada “Desigualdad de Jensen” (véase Ruel y Ayres, 1999). Esta propiedad matemática de las funciones no lineales, establece que el impacto de la variación térmica sobre el rendimiento fisiológico individual dependerá del valor de la temperatura ambiental promedio en relación con la temperatura a la que un organismo alcanza su máximo rendimiento (Estay y cols., 2011; Roitberg y Mangel, 2016).
Estay y cols. (2014) modelaron el efecto del incremento de la media, la varianza o ambas en el desempeño de ectotermos, e indicaron que los efectos dependerán tanto de la temperatura corporal como de la sensibilidad térmica de los organismos. Por ejemplo, si un animal ectotermo experimenta un incremento en temperatura promedio, sin cambios en la varianza, tendrá efectos positivos lineales cuando la temperatura corporal (Tc) sea menor que To (Figura 1.1B), pero el efecto será negativo si Tc esta sobre Dmax (Figura 1.1C). Además, si un ectotermo experimenta cambios en la varianza de la temperatura, el desempeño se incrementará solo si Tc está por debajo del punto de inflexión en la curva de rendimiento (Figura 1.1A), finalmente cambios en ambos, media y varianza de la temperatura serán positivos si Tc está bajo el punto de inflexión, serán negativos cuando Tc este sobre To, y serán mixtos si Tc está entre el punto de inflexión y To, es decir, dependerán de la magnitud de la variabilidad térmica experimentada por los organismos (Figura 1.1D).
| Figura 1.1. Curva de desempeño teórica para un ectotermo hipotético. Los parámetros de la curva son: máximo desempeño (Dmax), temperatura óptima (To), amplitud del desempeño (Tbr), y temperaturas críticas máxima y mínima (CTmax y CTmin) (A). Hipótesis de una curva de desempeño térmico bajo escenarios de cambio climático en ectotermos que viven por debajo (B) y en su desempeño térmico óptimo (C) en respuesta a un aumento medio de la temperatura del ambiente. Los ectotermos pueden aumentar el rendimiento si están por debajo de los valores óptimos o simplemente disminuir su rendimiento si están en su punto óptimo. La predicción es que los ectotermos que actualmente viven por debajo del óptimo, se acercarán a ese óptimo y pueden beneficiarse si se registra un aumento en las temperaturas promedio, pero no si se observa un aumento en la variabilidad (D). Modificado de Miller y Stillman (2012). |
Bozinovic y cols. (2013) evaluaron el efecto de la variabilidad térmica sobre la curva de desempeño metabólico en el escarabajo Tenebrio molitor y mostraron que los animales modificaron la tasa de gasto energético luego de tres semanas de aclimatación a diferentes tratamientos de fluctuación térmica. Específicamente, los autores compararon la amplitud del desempeño (Tbr), el máximo desempeño (Dmax) y la temperatura óptima (To). Los resultados mostraron un significativo efecto de la variabilidad térmica sobre la curva de desempeño, específicamente, los tenebrios disminuyeron en hasta un 50 % el desempeño máximo, pero duplicaron la amplitud del desempeño, volviéndose más “generalistas”. En este sentido, Huey y Hertz (1984) propusieron que la amplitud y el máximo desempeño están inversamente relacionados debido a posibles restricciones, o compensaciones genéticas entre especialistas y generalistas (“the jack of all trades is a master of none”). Por otra parte, Kingsolver y cols. (2016) evaluaron los efectos de la variación térmica sobre los limites térmicos (CTmax) en larvas del gusano del tabaco Manduca sexta. Específicamente, sometieron a larvas a una de tres condiciones experimentales, (1) pulsos de calor, (2) fluctuación térmica diaria, y (3) temperatura constante. Ellos encontraron que larvas expuestas a pulsos térmicos superiores a 35 °C incrementaron significativamente su CTmax. La fluctuación diaria, la temperatura promedio y la interacción de ambos también afectaron el límite térmico superior. En consecuencia, la sensibilidad de los organismos a la temperatura puede ser modificada por la experiencia (i.e. plasticidad fenotípica)1. La aclimatación en un ambiente cambiante depende del patrón temporal de cambio ambiental y de la tolerancia fisiológica de cada fenotipo, y pueden mitigar los efectos adversos de la temperatura (Pigliucci, 2001; Cavieres y cols., 2016, 2017; Abram y cols., 2016).
Bases celulares de la tolerancia térmica: proteínas de estrés térmico
Entre los ajustes fenotípicos que favorecen la tolerancia térmica, se han descrito variadas modificaciones a nivel celular, por ejemplo, cambios en la composición de lípidos de membrana (Hazel, 1995), en la concentración de azucares (Hoffmann y Parsons, 1997) y en otros metabolitos de bajo peso molecular, así como síntesis de nuevas proteínas (e.g. proteínas de estres térmico; Storey y Storey, 2005).
Las proteínas de estrés térmico (HSP), son una familia de proteínas chaperonas que asisten una gran variedad de procesos celulares y mitigan el daño celular durante el estrés térmico (Feder y Hofmann, 1999). Las HSP participan en la translocación, plegado y degradación de otras proteínas mal plegadas o agregadas (Gething y Sambrook, 1992; Jolly y Morimoto, 1999; Gregersen y cols., 2005). Durante el estrés térmico, los organismos incrementan la expresión de estas proteínas, aumentando así su termo tolerancia (Krebs y Loeschcke, 1994; Krebs y Feder, 1998; Feder y cols., 2002). Específicamente la HSP70 es una de las proteínas más abundantes y mejor caracterizadas de la familia de proteínas de estrés térmico, y es en gran medida responsable de la tolerancia térmica de los organismos (Mosser y cols., 2000), aunque con aparentes costos para ellos (Krebs y Loeschcke, 1994; Krebs y Feder, 1997; 1998; Feder y cols., 2002). Algunos estudios muestran variaciones inter-poblacionales en la expresión de estas proteínas en asociación a condiciones térmicas del ambiente, a cambios estacionales (Banerjee y cols., 2014) o gradientes geográficos (Karl y cols., 2008). Krebs y Feder (1997) estudiando la tolerancia térmica en Drosophila melanogaster, indicaron que tanto el incremento en la temperatura como la duración de la exposición térmica en larvas, favoreció la concentración de HSP70, además de incrementar la tolerancia al estrés y disminuir el tiempo de desarrollo en larvas. Por otra parte, un estudio de Colinet y cols. (2013) donde aclimataron a la mosca de la fruta D. melanogaster a altas y bajas temperaturas, indicó que moscas aclimatadas a calor incrementaron la tolerancia al calor (CTmax) y la sobrevivencia. Además, mostraron un incremento en la expresión de HSP70 respecto de moscas aclimatadas a menor temperatura (Figura 1.2). Otros estudios también han revelado la misma asociación entre expresión de proteínas de estrés térmico y el incremento de tolerancias térmicas (ver Dahlgaard y cols., 1998; Roberts y Feder, 2000; Calabria y cols., 2012).
| Figura 1.2. Tolerancia al calor de Drosophila malaogaster aclimatadas a tres tratamientos térmicos, 11, 25 y 30 °C. (A) CTmax; (B) |