El cambio climático y la biología funcional de los organismos. Francisco Bozinovic
dependientes del tiempo
El efecto de las temperaturas extremas sobre el rendimiento y la adecuación biológica de los organismos depende de la duración y el patrón de la exposición térmica (“efectos dependientes del tiempo”, Kingsolver y Woods, 2016) y pueden afectar el desempeño de ectotermos. Los efectos negativos, generalmente asociados a shock térmicos repetidos (de calor o frío), podrían reducir el desempeño y la sobrevivencia (Feder y Hofmann, 1999), mientras que los efectos positivos podrían estar asociados a tiempos de recuperación más rápidos luego de shock de calor o frío (Ji y cols., 2007; Cavieres y cols., 2018).
Estudios que evalúan el impacto de la variabilidad térmica sobre el éxito de eclosión de huevos han mostrado resultados contrastantes (Manenti y cols., 2015; Masel y Siegal, 2009), y en su mayoría han considerado solo escalas intermedias de variación temporal de la temperatura (e. g. ciclos de 24h). Un estudio realizado por Cavieres y cols. (2018) donde se evaluaron los efectos dependientes del tiempo sobre el éxito de eclosión de huevos en D. melanogaster, reveló que la frecuencia de estrés térmico experimentada por los huevos afectó su rendimiento de eclosión. Los autores sometieron a huevos de D. melanogaster a variabilidad térmica en distinta frecuencia (ciclos de 6, 12, 24 y 48h) y encontraron que la viabilidad de los huevos expuestos a altas y bajas frecuencias de fluctuación térmica disminuyó significativamente respecto de moscas sujetas a ciclos moderados de fluctuación. Además, huevos mantenidos en tratamientos 24 y 48 hrs eclosionaron después que los huevos mantenidos en ciclos de 6 y 12 hrs de fluctuación térmica (Figura 1.3).
De esta manera, pulsos repetidos de calor afectaron negativamente el éxito de eclosión de D. melanogaster. Hipotéticamente, cuando los huevos son expuestos a alta frecuencia de temperaturas estresantes (tratamientos de ciclos de 6 y 12 hrs), la reducción en la eclosión es probablemente una consecuencia del incremento de costos energéticos de mantención y síntesis de proteínas de estrés térmico (Chevin y Hoffmann, 2017; Cooper y cols., 2014; Kafri y cols., 2016; Podrabsky y Somero, 2004). Krebs y Feder (1997) reportaron que las HSPs son sintetizadas y degradadas cada 1.5 y 4 - 6 hrs, respectivamente (ver también Sørensen y cols., 2005; Tomanek y Somero, 2000). Así, eventos frecuentes de altas temperaturas que causan estrés fisiológico pueden inducir en organismos una reducción en la asignación de energía a procesos que involucran reproducción y eclosión. Una hipótesis similar podría ser especificada para más tiempo de exposición, tal como los que se desencadenan en el tratamiento de 48 hrs. Además, se ha descrito que la temperatura ambiental podría afectar el ritmo circadiano de eclosión y locomoción en la mosca de la fruta (Rosbash y cols., 1996; Sidote y cols., 1998). De acuerdo con Roberts y Feder (2000), una prolongada duración de la exposición térmica tiene efectos negativos en el rendimiento y la adecuación biológica o fitness; específicamente, exposición crónica a altas temperaturas reduce la sobrevivencia y la tasa de desarrollo en insectos (Kingsolver y Woods, 2016; Krebs y Feder, 1997).
| Figura 1.3. Proporción de huevos eclosionados de Drosophila melanogaster aclimatados a diferentes ciclos de fluctuación térmica (h). Letras diferentes indican diferencias significativas entre los valores. Los datos se informan como media ± EE. Modificado de Cavieres y cols. (2018). |
Estudios experimentales que involucran la exposición crónica o aguda a diferentes temperaturas son relevantes para nutrir los debates acerca de la capacidad de los animales para adaptarse al rápido calentamiento global.
Incorporando la ontogenia temprana en estudios de variación fenotípica
El ambiente que experimentan los organismos puede inducir variación fenotípica (Schlichting y Pigliucci, 1998). Se ha hipotetizado que estas variaciones ambientales serían las responsables de que los organismos toleren ambientes extremos o fluctuantes (Huey y Berrigan, 1996). Recientemente Araújo y cols. (2013) y Sunday y cols. (2014) reportaron que la tolerancia al calor (i.e., CTmax) es invariante a través de los linajes, y que la tolerancia al frío puede variar (i.e., CTmin, Addo-Bediako y cols., 2000; Boher y cols., 2010). En otras palabras, la tolerancia de ectotermos al calor parece ser conservada con poca variación latitudinal y temperatura ambiental, pero la tolerancia al frío exhibe gran variabilidad (Bozinovic y cols., 2014). Esto debido a que la selección natural ha operado en el límite térmico superior (Araújo y cols., 2013) o por restricciones fisiológicas (Hochachka y Somero, 2002; Somero, 2010).
La mayoría de los estudios que evalúan límites térmicos y su asociación con latitud y/o temperatura se han hecho en individuos adultos, sin considerar la dependencia ontogenética de la sensibilidad térmica (Denver, 1997; Gilbert y Epel, 2009; Hossack y cols., 2013; Manenti y cols., 2014). Schlichting y Pigliucci (1998) sugirieron que, si la ontogenia temprana no se incorpora en estudios de variación fenotípica, se podría subestimar la respuesta plástica potencial de los organismos. Además, la plasticidad fenotípica podría ser una solución para ambientes heterogéneos (Via y cols., 1995), cuando las condiciones ambientales cambian en el curso de la vida de los organismos. De hecho, estudios que incorporan la ontogenia temprana han revelado que la tolerancia térmica al calor es plástica (rasgo considerado invariante, ver Araújo y cols. 2013). Moscas aclimatadas durante la ontogenia a altas temperaturas (tanto en condiciones variables como constantes) alcanzaron el máximo rendimiento a temperaturas más altas en comparación con las moscas aclimatadas a condiciones frías (Cavieres y cols., 2016). Además, con el fin de mantener el rendimiento alto en ambientes variables, las moscas aclimatadas durante el desarrollo a temperaturas fluctuantes pueden desplazar CTmax hacia la derecha como predijeron Huey y Kingsolver (1993) en respuesta a la selección natural (e.g. cambio evolutivo). De esta forma, la plasticidad del desarrollo que actúa temprano durante la ontogenia podría inducir la aparición de nuevos fenotipos, conciliando el papel restrictivo de la selección para mantener la adaptación local (Young y Badyaev, 2010). Por lo tanto, los fenotipos termo-tolerantes podrían ser también el resultado de fuerzas selectivas que actúan sobre la ontogenia del organismo (Oster y Alberch, 1982, Bowler y Terblanche, 2008). En consecuencia, el ambiente no solo selecciona, sino que también puede generar variación (Schlichting y Pigliucci, 1998; West-Eberhard, 2003; Gilbert y Epel, 2009). En este sentido, Salinas y cols. (2013) indican que la habilidad de enfrentar altas temperaturas también podría estar influenciada por la experiencia parental, es decir, hijos de padres que vivieron en ambientes extremos tendrían mayor habilidad para enfrentar tales ambientes, (ver también Gilchrist y Huey, 2001). De hecho, tales efectos podrían permitir que la descendencia reciba información adecuada temprano en el desarrollo y cambiar así adaptativamente su fenotipo de acuerdo a la información parental (Klosin y cols., 2017; Mousseau y Dingle, 1991; Mousseau y Fox, 1998; Salinas y cols., 2013; Engqvist y Reinhold, 2016). Así el ambiente experimentado por un organismo puede, en algunos casos influenciar la expresión génica para una o más generaciones (Mousseau y Dingle, 1991; Jablonka y Raz, 2009).
Conclusiones
Las consecuencias del ambiente térmico sobre los organismos dependen de las características de la señal ambiental (e.g. intensidad y duración de la exposición), de las características fisiológicas de los organismos (e.g. sensibilidad térmica o TPC) y de su capacidad para responder a los desafíos impuestos por el medio (e.g. plasticidad fenotípica; Cavieres y cols., 2017; Donelson y cols., 2017; Gibbin y cols., 2017). De acuerdo con el Panel Intergubernamental sobre el Cambio Climático (IPCC 2002), el incremento en la variabilidad térmica y en la frecuencia de condiciones ambientales extremas podría tener un impacto aún mayor en la biodiversidad que el aumento en las temperaturas promedio, y estos efectos necesitan ser cuantificados. En este sentido, son vitales estudios que incorporen no solo nuevos escenarios climáticos, sino también los efectos sobre variables fisiológicas. Denny y Helmuth (2009) proponen que una falta de visión fisiológica es el principal impedimento a la predicción exitosa de los efectos ecológicos de los cambios climáticos. De hecho, debido a que históricamente el análisis de los efectos biológicos del cambio climático ha sido principalmente correlativo, existe la necesidad de que el fisiólogo ecológico y evolutivo contribuya a este importante problema con la generación de modelos predictivos (mecanísticos o causales) de la respuesta de animales al cambio climático (ver Huey y cols., 2012). Se necesitan modelos integrativos, que evalúen los